Trzy lata po rozpoczęciu wojny Mahito Maki w Chłopiec i czapla cały film traci matkę w tragicznym pożarze szpitala. Wkrótce potem jego ojciec poślubia młodszą siostrę matki, Natsuko, i zabiera go z Tokio, aby szukał schronienia w wiejskim domu rodzinnym swojej matki. Tam Mahito jest nieustannie wyśmiewany przez dziwną czaplę siwą, która najwyraźniej się nim zainteresowała.

Nie mogąc pogodzić się ze stratą i starając się przystosować do nowego życia w nieznanym miejscu, chłopiec jest zszokowany odkryciem, że Natsuko jest w ciąży. Co gorsza, nieznośna czapla potrafi mówić i twierdzi, że matka Mahito wciąż żyje. Zwabiając go do tajemniczej wieży niedaleko rezydencji Chłopiec i czapla online, czapla mówi, że Mahito może ją uratować od śmierci, jednak chłopca nie da się łatwo przekonać.

Jednak kiedy pewnego dnia Natsuko znika, Mahito patrzy, jak wchodzi do wieży i zostaje zmuszony do wyruszenia na ratunek. Wkrótce odkrywa, że ​​wpada do innego świata, poniżej swojego, gdzie życie i śmierć wydają się być ze sobą splecione Chłopiec i czapla cały film. Przemierzając obcą krainę w poszukiwaniu Natsuko, Mahito musi zrozumieć, co to znaczy żyć, jeśli chce bezpiecznie wrócić do domu.